Trong cuộc chiến tranh Ả Rập với Israel năm 1948, Dayan giữ nhiều chức vụ quân sự quan trọng trong đội quân Do Thái. Ban đầu, ông giữ chức vụ chỉ huy trưởng lực lượng phòng thủ tại thung lũng Jordan; sau đó là chức vụ chỉ huy của một số đơn vị trên mặt trận trung ương. Ông là người chỉ huy đầu tiên của Tiểu đoàn Thiết giáp 89, đã tham gia vào chiến dịch Danny và chiến dịch 10 ngày. Sau đó ông được đề cử bởi Thủ tướng Do Thái David Ben-Gurion và phụ tá của ông, Shimon Peres (về sau cũng trở thành Thủ tướng Israel) để trở thành Chỉ huy trưởng các lực lượng vũ trang Do Thái tại Jerusalem.

Sau chiến tranh, Dayan nhanh chóng thăng tiến trong binh nghiệp. Từ 1953-1958, ông là Tham mưu trưởng của Lực lượng Quốc phòng Israel. Trong vị trí này, ông trực tiếp chỉ huy các lực lượng chiến đấu của Israel ở Sinai trong khủng hoảng kênh đào Suez năm 1956.

Trong thời gian giữ chức vụ Tham mưu trưởng, dựa trên chương trình 3 năm của Ben Gurion về mảng quốc phòng, Dayan đã thực hiện việc tái tổ chức quân đội Israel bao gồm:[2]

• Tăng cường khả năng chiến đấu của các đơn vị chính quy
• Nâng cao hoạt động tình báo và đào tạo của Quân đội Israel.
• Tập trung quyền trang bị về cho Bộ Quốc phòng.
• Duyệt lại các đề án trang bị đầy đủ cho quân đội.
• Xây dựng một học viện quân sự cho sĩ quan cao cấp.
• Tăng cường các lực lượng công kích (Không quân, Thiết giáp) và phát triển đào tạo các tiểu đoàn đặc nhiệm.
• Phát triển GADNA, một lực lượng thanh niên huấn luyện quân sự

Thời chính phủ của Thủ tướng Levi Eshkol không thích Dayan, tuy nhiên, khi căng thẳng đã bắt đầu tăng vào đầu năm 1967, Eshkol bổ nhiệm Dayan làm Bộ trưởng Bộ Quốc phòng để nâng cao tinh thần công chúng và mang Rafi - một nhóm li khai dẫn đầu bởi Ben - Gurion của đảng Maipa, trong đó có Dayan, Shimon Peres, gia nhập chính phủ thành một chính phủ đoàn kết.